Revista de Ciencias del Mar y Acuicultura “YAKU”: Vol. 7 (Núm. 13) (jul – dic 2024). ISSN: 2600-5824.
Research Article/Artículo de Investigación DOI: https://doi.org/10.56124/yaku.v7i13.001
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VIBRIOS POTENCIALMENTE PATÓGENOS EN CAMARÓN DE COMERCIO
MINORISTA EN MERCADOS DEL CANTÓN MANTA, MANABÍ. ECUADOR
POTENTIALLY PATHOGENIC VIBRIOS IN RETAIL TRADE SHRIMP MARKETS OF
MANTA MUNICIPALITY, MANABÍ. ECUADOR
Dariel Intriago-Bermúdez 1,2* , Dennys Zambrano-Velásquez 3, Luber Quijije-López 4
José Javier Alió 5
1 Escuela Superior Politécnica Agropecuaria de Manabí Manuel Félix López, Postgrado en Agroindustria,
Dirección de postgrado y educación continua, Calceta, Ecuador.
2 La Fabril S.A. Ubicación: Montecristi, Km 5 ½ vía Manta, Manabí – Ecuador
3 Escuela Superior Politécnica Agropecuaria de Manabí Manuel Félix López, Calceta, Ecuador.
4 Facultad de Ciencias de la Vida y Tecnologías, Universidad Laica Eloy Alfaro de Manabí, Manta, Ecuador.
5 Departamento de Procesos Químicos, Alimentos y Biotecnología. Facultad de Ingeniería y Ciencias Aplicadas,
Universidad Técnica de Manabí, Portoviejo, Ecuador.
*Autor correspondencia: luber.quijije@uleam.edu.ec
Resumen
Abstract
Las enfermedades transmitidas por alimentos se observan
diariamente en el mundo y las bacterias del género Vibrio son
una de las principales causas asociadas al problema en
alimentos de origen marino. El objetivo de este estudio fue
determinar la prevalencia de bacterias potencialmente
patógenas del género Vibrio en camarones vendidos al por
menor en mercados del municipio de Manta, Manabí,
Ecuador, y el cumplimiento de dichos mercados a la norma
Ecuatoriana INEN 2687:2013 Mercados Saludables. Para
ello, los mercados Central de Manta, Playita Mia y Parroquial
Eloy Alfaro se caracterizaron utilizando listas de verificación.
La detección de vibrios potencialmente patógenos, Vibrio
cholerae, V. parahaemolyticus y V. vulnificus se realizó
mediante pruebas microbiológicas de PCR cuantitativa en
tiempo real, método AOAC RI 050902. La calidad sanitaria
general de los mercados (48.8%) se encontró por debajo del
mínimo esperado (70.0%) y se reflejó en diferencias
significativas (P<0.05) en el nivel de cumplimiento de la
norma mencionada. Vibrio cholerae registró la prevalencia
media más alta (69.7%), seguida de V. parahaemolyticus
(49.2%), mientras que V. vulnificus mostró una baja
prevalencia (6.7%). La prevalencia de las tres especies de
Vibrio evaluadas no difirió significativamente entre mercados
(P>0.05), ni reportó correlación significativa con la calidad
sanitaria de los mercados. Se concluye que hay una alta
prevalencia de Vibrio spp. en muestras de camarón marino de
los tres mercados minoristas de mariscos en Manta, y las
autoridades deben advertir al público sobre la necesidad de
consumir camarones cocidos, no crudos o solamente
salteados con limón.
Palabras claves: qPCR, Vibrio cholerae, Vibrio
parahaemolyticus, Vibrio vulnificus, ceviche.
Foodborne diseases are observed daily worldwide, and
bacteria of the genus Vibrio are a major cause of this
problem in food of marine origin. The objective of this
study was to determine the prevalence of potentially
pathogenic bacteria of the genus Vibrio in retail shrimp
markets of Manta Municipality, Manabí, Ecuador, and their
fulfillment to Ecuadorian norm INEN 2687: 2013 Healthy
Markets. For this purpose, Manta´s Central Market, Playita
Mia, and Eloy Alfaro Street Market were characterized by
using checklists. Detection of potentially pathogenic
vibrios, Vibrio cholerae, V. parahaemolyticus, and V.
vulnificus was performed by microbiological tests of
quantitative PCR in real time, method AOAC RI 050902.
Overall sanitary quality of all markets (48.8%) was found
below the expected minimum (70.0%) and was reflected in
significant differences (P<0.05) in the level of compliance
with the standard referred to. Among the three Vibrio
species detected, V. cholerae showed the highest average
prevalence (69.7%), followed by V. parahaemolyticus
(49.2%), while V. vulnificus showed a low prevalence
(6.7%). The prevalence of the three Vibrio species
evaluated did not differ significantly among markets
(P>0.05), and did not show a significant correlatrion with
market sanitary quality. It is concluded that there was a high
prevalence of Vibrio spp. in shrimp samples from the three
retail seafood markets in Manta municipality, and
authorities should warn people about the need to consume
cooked shrimp, not raw or just lemon sautéed shrimp.
Keywords: qPCR, Vibrio cholerae, Vibrio
parahaemolyticus, Vibrio vulnificus, ceviche.
Recibido: 2024-07-07 Aceptado: 2024-10-14 Publicado: 2024-11-27
Revista de Ciencias del Mar y Acuicultura “YAKU”: Vol. 7 (Núm. 13)
3
1. Introducción
Los brotes de enfermedades transmitidas por
consumo de alimentos (ETA) se observan a diario
en todo el mundo (Fleckenstein et al., 2010). En
la mayoría de los casos las enfermedades
intestinales agudas son causadas por patógenos en
alimentos (Cremonesi et al., 2014; Havelaar et al.,
2015). Según Powell (1999), los vibrios son una
causa importante de afecciones transmitidas por
alimentos de origen marino, como residente
natural del medio ambiente acuático salino,
representando una amenaza continua para la
seguridad alimentaria de los consumidores.
Entre las bacterias del género Vibrio, las especies
V. cholerae (Pacini, 1854); V. vulnificus
(Reichelt, Baumann & Baumann, 1979) y V.
parahaemolyticus (Fujino et al. 1951) son los
patógenos más importantes y de estimación de
riesgo microbiológico (Daniels & Shafaie, 2000;
Tantillo et al., 2004; Hernández et al, 2023).
Vibrio parahaemolyticus y V. vulnificus han sido
identificados como causantes de gastroenteritis
aguda caracterizada por diarrea, cefalea, vómitos,
náuseas, calambres abdominales y hasta
septicemia primaria, siendo esta última
potencialmente mortal (Powell, 1999; Su & Liu,
2007; Jones & Oliver, 2009; Oliver et al., 2013;
Raszl et al., 2016).
En China, se han realizado algunas evaluaciones
de la calidad sanitaria de productos marinos, en
las cuales no se logró detectar la presencia de
Listeria monocytogenes; sin embargo, los
patógenos V. vulnificus y V. parahaemolyticus
evidenciaron valores del Número Más Probable
(NMP) ≥ a 3 (Chen et al., 2010). En Berlín, se
determinó la prevalencia de Vibrio spp. en
mariscos crudos, camarones y bivalvos
expendidos en supermercados y tiendas de
productos del mar. De las muestras analizadas, la
prevalencia de estas bacterias en camarones fue
ligeramente superior a la encontrada en los
bivalvos (Vu et al., 2018). A lo antes descrito, se
une el reporte de Hanoi, Vietnam, donde la
presencia de vibrios fue la más prevalente (Tra et
al., 2016).
El Centro para el Control y la Prevención de
Enfermedades de los Estados Unidos, informó
que las infecciones por vibriosis aumentaron entre
1996 a 2006, y en 2005 se confirmaron 121 casos
por V. vulnificus (CDC, 2006; 2007). En 2023, el
número de casos de vibriosis asociadas a
alimentos aumentó con respecto al período 2016-
2018 (CDC, 2024). Raszl et al. (2016) reportaron
que en América del Sur las infecciones por V.
parahaemolyticus se han relacionado con el
consumo de mariscos. Sin embargo V. vulnificus
se obtiene por el contacto del agua con heridas
abiertas. Perú, Ecuador y Uruguay reportaron
casos de muerte en humanos derivados de
vibriosis (Raszl et al., 2016). Siendo Manta el
principal puerto de desembarque de productos
pesqueros de Ecuador (Martínez-Ortiz et al.,
2015; Castro-Briones, 2019; Cisneros-
Montemayor et al., 2024), es importante conocer
la presencia de bacterias potencialmente
patógenas en productos pesqueros, especialmente
en lugares de expendio, como mercados
minoristas. En estos, se debe cumplir la normativa
de vigilancia y control sanitario para asegurar la
inocuidad de los productos y, por consiguiente, la
salud pública.
En el caso de pescados y camarones listos para el
consumo (normas INEN 1896:2013; INEN
456:2013) los patógenos V. parahaemolyticus y
V. cholerae, son requisitos microbiológicos
regulados por el Instituto Ecuatoriano de
Normalización (INEN). El método de ensayo
recomendado para determinar la presencia o
ausencia es el ISO 21872, método horizontal para
la determinación de Vibrio spp., siendo una
técnica tradicional que toma días para identificar
y cuantificar patógenos, la cual requiere intenso
trabajo y presenta baja sensibilidad (Su & Liu,
2007; Chiluisa Utreras et al., 2014; Palomino-
Camargo & González-Muñoz, 2014).
En la actualidad se ha impulsado el uso de
técnicas de detección molecular basados en la
amplificación de ácidos nucleicos, como la
Reacción en Cadena de la Polimerasa, (PCR, por
sus siglas en inglés) que es cuantitativa en tiempo
Revista de Ciencias del Mar y Acuicultura “YAKU”: Vol. 7 (Núm. 13) (jul – dic 2024). ISSN: 2600-5824.
Intriago-Bermudez et al. 2024: Vibrios Patógenos en Camarones de Mercado en Manta, Ecuador
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real y facilita la detección y cuantificación de
microorganismos patógenos y su aplicación en la
industria de alimentos (Maurer, 2006). La ventaja
de usar técnicas de PCR para alimentos es la
especificidad y la rapidez de las pruebas, en
comparación con las técnicas tradicionales
(Palomino-Camargo & González-Muñoz, 2014).
Es conveniente indicar que hay estudios para la
detección y cuantificación de vibrios utilizando
PCR en tiempo real en países como EE. UU. (Liu
et al., 2019), España (Garrido-Maestu et al., 2014)
y Francia (Robert-Pillot et al., 2010; 2014). No
obstante, Aspiazu-Miranda, (2017) implementó
un PCR múltiple para el diagnóstico de V.
cholerae, en el proceso de control de calidad del
camarón para exportación, dando como resultado
información comprensible acerca de la ocurrencia
y distribución de estos genes en V. cholerae. En
consecuencia, los protocolos resultaron
confiables y rápidos para la detección sensible y
especifica de V. cholerae.
Se debe considerar el uso de métodos de detección
rápidos, precisos y específicos, como la técnica de
PCR en tiempo real, que permite detectar la
presencia de segmentos de ADN específicos en
muestras (Rodríguez-Lázaro, 2013). Estos
ayudaron a determinar, por ejemplo, la especie
que compone un producto procesado, y así
determinar acciones fraudulentas o adulteraciones
accidentales o intencionales de los alimentos
producidas por contaminantes biológicos, como
puede ocurrir con bacterias patógenas del género
Vibrio en muestras de camarón. En este último
caso, el procedimiento permitiría recopilar datos
para identificar, rastrear y, en última instancia,
prevenir estas infecciones.
En este sentido, el presente trabajo pretende
determinar la presencia de bacterias patógenas del
género Vibrio spp. en el camarón de comercio
minorista en mercados del cantón Manta, y el
cumplimiento de estos con la norma INEN 2687
de mercados saludables.
2. Materiales y Métodos
2.1 Área de estudio
La investigación se efectúo en el cantón Manta en
los mercados minoristas: Mariscos Playita Mía
0°57'00.7"S 80°42'32.7"W; Central de Manta
0°56'57.3" S 80°43'34.5" W y Parroquial Eloy
Alfaro 0°58'53.0" S 80°42'20.2" W, mientras que,
la fase analítica se ejecutó en el laboratorio de
microbiología, aceites y grasas (A&G) de la
empresa La Fabril S.A., Manta, Ecuador,
acreditado bajo la norma técnica ecuatoriana -
NTE INEN ISO IEC 17025, la cual permite
establecer la confiabilidad de los análisis
microbiológicos desarrollados en la industria. Los
muestreos se realizaron desde noviembre de 2019
hasta abril de 2020 con una duración de 6 meses.
2.2 Caracterización de los mercados
Se calificó a los mercados realizando visitas
programadas a los diferentes locales de expendio
menor de camarón y con ayuda de una lista de
verificación fundamentada en la norma NTE
INEN 2387:2013, (INEN 2687, 2013). Esta
última orientada al aseguramiento de la calidad e
inocuidad de los alimentos que se expenden en los
centros de abastecimiento para la población en
general.
2.3 Detección de Vibrio spp. en camarón de
comercio minorista
Las muestras de camarón de expendio menor se
recolectaron siguiendo las recomendaciones de la
NTE INEN 1529-2:1999), la cual establece los
protocolos para recolección, conservación y
transporte de muestras de productos cárnicos para
análisis biológicos. Las muestras recolectadas
estuvieron compuestas de varios ejemplares de
camarón hasta alcanzar 100 g. Estas fueron
transportadas al laboratorio bajo condiciones de
oscuridad con el fin de evitar la incidencia de luz
directa, para reducir la posibilidad de cambio de
la calidad microbiológica.
El muestreo se realizó de acuerdo con lo
establecido por la Comisión Internacional de
Especificaciones Microbiológicas en Alimentos
(ICMSF, 2011), utilizando el método de muestreo
por atributos de dos clases, que evaluó los
resultados obtenidos como aceptables o
Revista de Ciencias del Mar y Acuicultura “YAKU”: Vol. 7 (Núm. 13)
5
inaceptables. El plan de muestreo seleccionado
fue de riesgo moderado con extensión amplia, el
cual incluye microorganismos que presentan
riesgos epidemiológicos severos. Como
condición de uso se aplicó el caso 11, donde n=10
(número de unidades de muestras a analizar) y
c=0 (número máximo de resultados positivos
permitidos).
Durante 10 semanas consecutivas, desde
noviembre 2019 a enero 2020, se realizaron
muestreos en cada mercado, tomando muestras de
la mitad de los puestos de venta (5 en Playita Mía,
3 en el mercado Central de Manta y 2 en el Eloy
Alfaro), seleccionados aleatoriamente. En cada
puesto de venta se adquirió al menos 250 g de
muestra de camarón de distintas tallas. El
camarón podía provenir de granjas de cultivo o de
la pesca en el mar, pero los vendedores no
pudieron proporcionar con seguridad la
trazabilidad de origen. Por ello, se decidió
considerar a los inóculos como muestras
combinadas de ambos orígenes.
En la preparación de las muestras de camarón se
utilizaron las recomendaciones de la NTE INEN-
ISO 6887-3 (INEN, 2014), que indica quitar el
exoesqueleto del crustáceo y cortar la carne en
trozos, mezclar en un homogeneizador rotatorio y
añadir la cantidad necesaria de agua de peptona
alcalina al 0,5% para obtener una dilución 1 en 9.
Para la detección de vibrios potencialmente
patógenos (V. cholerae, V. vulnificus, V.
parahaemolyticus), se efectuó el ensayo
microbiológico molecular de Reacción en Cadena
de la Polimerasa en Tiempo Real cuantitativa
(qPCR), según el método 050902 AOAC RI
(Hoelzer et al., 2013).
2.3 Análisis de datos
Para comparar las diferencias en los datos
porcentuales del nivel de cumplimiento de la
norma NTE INEN 2387:2013, (INEN, 2013c)
entre mercados, se utilizó un análisis de varianza
de una vía en base a los valores alcanzados por
cada mercado en las categorías de dicha norma.
En caso de que las varianzas resultaran
heterogéneas y no se pudiera corregir con la
transformación arcoseno (Zar, 2010), se aplicó
una prueba no paramétrica Kruskal-Wallis con su
correspondiente prueba a posteriori (Dunn, 1964).
La prevalencia de cada bacteria se comparó
mediante una prueba Chi cuadrado. Los
resultados de los análisis microbiológicos de
presencia de Vibrio cholerae, V.
parahaemolyticus, V. vulnificus fueron calculados
como porcentajes con el correspondiente
intervalo de confianza (IC 95%).
Para el análisis de la significancia de las
diferencias encontradas en los mercados de
comercio minorista de camarón del cantón Manta
y su relación con la prevalencia de Vibrio
cholerae, V. parahaemolyticus, V. vulnificus se
efectuó la prueba regresión logística binaria con
un nivel de significancia al 5%, de acuerdo con
los grados de libertad (GL) del error. Los cálculos
se efectuaron empleando el programa MS Excel®
2016.
2.3.1. Codificación de variables
Para el desarrollo y manejo estadístico se
debieron codificar algunas variables para facilitar
la ejecución de las pruebas estadísticas. Para la
codificación de variables dicotómicas en las
pruebas de regresión logística binaria se usó 0
para indicar ausencia de la bacteria y 1 para
señalar su presencia.
3. Resultados
3.1. Caracterización de los centros de
expendio de camarón con base a la norma
NTE INEN 2687:2013
Dentro de la caracterización se aplicó una lista de
verificación conforme a la norma para establecer
el grado de cumplimiento de los requisitos y
prácticas que deben efectuar los mercados para
comercializar alimentos aptos para el consumo
humano (Tabla 1). El porcentaje global de todos
los mercados (48.8%) se encontró por debajo del
mínimo esperado (70.0%).
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Intriago-Bermudez et al. 2024: Vibrios Patógenos en Camarones de Mercado en Manta, Ecuador
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Tabla 1. Valores porcentuales promedio del cumplimiento de requisitos de la norma INEN 2687
de los mercados de comercio minorista de camarón en Manta, Ecuador, entre noviembre 2019 y
abril 2020 (N=6).
Mercado
Requisitos
Central de Manta
Playita Mía
Eloy Alfaro
Infraestructura
93.1
55.2
6.9
Servicios
81.8
63.6
0.0
Equipos y utensilios
100.0
73.3
20.0
Puesto de comercialización
89.5
73.6
26.3
Higiene del comerciante de alimentos
0.0
0.0
0.0
Limpieza y desinfección
100.0
33.3
0.0
Control de Plagas
87.5
62.5
0.0
Capacitación
54.6
63.6
0.0
Control y aseguramiento de la inocuidad
13.0
4.4
0.0
Calidad sanitaria general
68.8
47.7
5.9
Se observó una infraestructura eficiente en el
mercado Central de Manta, como disponibilidad
de espacio, mantenimiento y limpieza, sistema de
drenaje, señalética, condiciones higiénico-
sanitarias de pisos, paredes, mesones y techos,
entre otros. Sin embargo, tanto el mercado de
Playita Mía como Eloy Alfaro evidenciaron
deficiencias en su infraestructura (Figura 1).
La infraestructura que ofrecía el mercado Central
de Manta (93%) y el de Playita Mía (55%)
permitió corroborar el cumplimiento total y
parcial, respectivamente, de la norma. No
obstante, el mercado Eloy Alfaro no disponía de
las características establecidas en dicha norma
para la operatividad.
En cuanto a los servicios básicos, como
electricidad, agua potable y servida, recolección
de desechos, el mercado Central de Manta mostró
un cumplimiento de la norma, y solo fue
parcialmente cumplido por el de Playita Mía. El
mercado Eloy Alfaro careció de los servicios
básicos. Los mercados Central de Manta y Playita
Mía registraron un cumplimiento de la norma en
cuanto a utensilios. Al contrario de lo expuesto,
en el mercado Eloy Alfaro persistió el
incumplimiento de los requisitos establecidos en
la normativa referida en cuanto al uso de equipos
y utensilios. Los puestos de venta de los mercados
Central de Manta y Playita Mía cumplieron con la
norma y tuvieron una puntuación promedio de
81.6%. Sin embargo, en la visita in situ se observó
que los camarones no estuvieron exhibidos y
protegidos en vitrinas refrigeradas o sobre hielo.
En contraparte, el mercado Eloy Alfaro registró
deficiencias en este requisito.
La norma exige condiciones específicas de
salubridad que deben cumplir los trabajadores que
expenden alimentos, como disponer del
certificado de salud, vestimenta (mandil y cofia),
aseo de manos, higiene y prácticas del
manipulador de alimentos. En los tres mercados
evaluados se identificó el incumplimiento general
de estas condiciones. Además, se observó que los
mismos expendedores manipulan el dinero del
pago de las ventas, sin considerar el riesgo de
contaminación cruzada.
Revista de Ciencias del Mar y Acuicultura “YAKU”: Vol. 7 (Núm. 13)
7
Figura 1. Infraestructura de los puntos de venta, vestimenta del expendedor y ausencia del aseguramiento de la
cadena de frío, en: A. Mercado Central de Manta, se aprecia los lavabos y bandejas individuales en un área
protegida. B. Playita Mía, se observa un área techada, sin paredes, en mesas planas y separación parcial de los
productos expendidos. C. Mercado Parroquial Eloy Alfaro, se evidencia el expendio de productos al aire libre,
combinando vegetales y productos cárnicos.
El programa de limpieza de los puestos de venta
exige el uso de productos químicos y su
almacenamiento en lugares que eviten la
contaminación cruzada con los productos que se
expenden. Este requisito se cumplió en el
Mercado Central (100.0%), y solo parcialmente
en el de Playita Mía. El mercado Eloy Alfaro
incumple con este requisito.
Se observó que el mercado Eloy Alfaro incumple
con las disposiciones establecidas en la norma
para control de plagas. Sin embargo, los mercados
de Central de Manta y Playita Mía evidencian un
cumplimiento promedio del 75.0% en los
aspectos del programa de control de plagas, uso
de plaguicidas, medidas adoptadas por
vendedores para control de plagas y disposición
de alimentos que hayan sido contaminados por
plagas.
Los mercados evaluados registraron un
cumplimiento promedio del 39.4% de la
capacitación que deben recibir los expendedores
de alimentos por parte del ente municipal, valor
que no alcanzó el mínimo esperado de 70.0%. El
mercado Eloy Alfaro evidencia incumpliendo
total en este requisito.
En los mercados de Playita Mía, Eloy Alfaro y
Central de Manta, no se evidenció un programa de
supervisión responsable, que asegure el control de
calidad y la inocuidad de los productos que se
expenden.
La comparación entre mercados reflejó
diferencias significativas en el nivel de
cumplimiento con la norma referida (Prueba
Kruskal-Wallis, H=12.18; P<0.05). La prueba a
posteriori separó el mercado de Eloy Alfaro, con
A
B
C
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Intriago-Bermudez et al. 2024: Vibrios Patógenos en Camarones de Mercado en Manta, Ecuador
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un nivel de cumplimiento significativamente
inferior (5.9%) a los otros dos mercados que no
difirieron entre si (47.7 y 68.8%, para Playita Mía
y Central de Manta, respectivamente).
3.2. Prevalencia de Vibrio spp. en muestras
de camarón de expendio menor
En el estudio de prevalencia realizado en tres
mercados de expendio menor del Cantón Manta,
se recolectaron 84 muestras de camarón fresco.
Los resultados de prevalencia de vibrios
potencialmente patógenos en los mercados
Central de Manta, Playita Mía y Eloy Alfaro no
difieren significativamente entre mercados para
las tres especies de Vibrio (Prueba de Chi
cuadrado, V. cholerae, P=0,43; V.
parahaemolyticus, P=0,10; V. vulnificus,
P=0,21)) (Tabla 2).
Tabla 2. Prevalencia de Vibrio spp. en mercados de comercio minorista de camarón en Manta, Ecuador.
Central de Manta
(n = 30)
Playita Mía
(n = 30)
Eloy Alfaro
(n = 24)
Prevalencia
(%)
95% CI
Prevalencia
(%)
95% CI
Prevalencia
(%)
95% CI
V. cholerae
63.3
43.9-80.1
66.7
47.2-82.7
79.2
59.3-93.2
V. parahaemolyticus
33.3
17.3-52.8
60.0
40.6-77.3
54.2
33.1-73.9
V. vulnificus
10.0
0.0-17.2
3.3
0.0-11.6
ND*
*ND, no fue detectado
La regresión binaria entre la prevalencia de las
tres especies de vibrio y la calidad de los
mercados no resultó ser significativa (V. cholerae,
F=1,66; p=0,201; V. parahaemolyticus, F=1,61;
p=0,207; V. vulnificus, F=2,66; p=0,106) (Figura.
2). Sin embargo, en los casos de V. cholerae y V.
parahaemolyticus, se observó una tendencia a la
disminución de la prevalencia con la calidad
sanitaria de los mercados.
4. Discusión
En general, se observaron diferencias importantes
en el cumplimiento de la norma de Mercados
saludables entre los tres mercados evaluados en
Manta, con un cumplimiento global de 48.8%, lo
cual se aleja del mínimo esperado (70.0%) que
establece la norma NTE INEN 2687:2013. El
Mercado Central de Manta alcanzó un
cumplimiento del mínimo esperado en 6 de los 9
aspectos de calidad evaluados, mostrando
deficiencias en cuanto a la higiene de los
expendedores y a la ausencia de un programa de
control de calidad e inocuidad de los alimentos
que se expenden. El mercado de Playita Mía
evidenció un cumplimiento mínimo en 2 de los
aspectos evaluados, con las mayores deficiencias
relacionadas con la higiene de los expendedores,
la ausencia de un programa de control de calidad
e inocuidad de los alimentos, y limpieza-
desinfección de los puestos de venta. El mercado
informal Eloy Alfaro incumplió en todos los
aspectos considerados en el estudio.
Los resultados de la presente investigación
coinciden con lo realizado por Sánchez Romo
(2015), dónde se diagnosticó las condiciones de
higiene en el Mercado Mayorista de Quito,
reflejando un 16.7% de deficiencias en la higiene,
limpieza y desinfección y control de plagas.
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Figura 2. Prevalencia (media ±EE) de vibrios en camarones expendidos en comercios
minoristas de mercados (CM: Central de Manta; EA: Eloy Alfaro y PM: Playita Mía) en
Manta, Ecuador, con relación a la calidad sanitaria de los mercados.
Yolanda et al. (2010) en un estudio realizado en
mercados de México, observaron que las
condiciones para la presencia de organismos
patógenos fue la manipulación de dinero, la
deficiente limpieza de los utensilios y la escasez
de agua potable. De igual forma, Huamán &
Zarate (2019) indican que los manipuladores de
alimentos no aplican las Buenas Prácticas de
Manufactura, por ende, se evidencia una cultura
de prevención deficiente en los mercados de
abastos de Lima, Perú.
Una de las ventajas del qPCR utilizada en el
presente estudio, es el formato de tubo cerrado,
análisis rápido y fácil de realizar, el intervalo
dinámico de cuantificación es extremadamente
amplio, siendo una técnica fiable y sensible
(Kralik & Ricchi, 2017). Por su parte, el sistema
BAX Hygiena combina la amplificación y
detección en el análisis de ADN con pruebas
bioquímicas, lo cual permite ser un instrumento
para detección de vibrio potencialmente
patógenos por PCR, y cuenta con reactivos como
cebadores, enzima polimerasa, nucleótidos,
control positivo e intercalador fluorescente,
incorporado en una tableta que permite la
identificación de la bacteria (Martín de Santos,
2010; Doyle & Buchanan, 2012; Rodríguez-
Lázaro, 2013).
La presencia de V. cholerae se destaca en las
muestras de todos los mercados evaluados en el
presente estudio, con prevalencias superiores a
63.0%, y parece ser un fenómeno generalizado
entre los países donde ha sido evaluado. Al
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Intriago-Bermudez et al. 2024: Vibrios Patógenos en Camarones de Mercado en Manta, Ecuador
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respecto, Ndip et al. (2002) en el suroeste de
Camerún, registran prevalencia de V. cholerae de
26.4% en camarones no procesados, y destaca que
las aguas costeras contaminadas con efluentes
domésticos son más propensas a la presencia de
V. cholerae, el cual contaminaría los crustáceos
allí presentes. Por otra parte, Sperling et al. (2015)
reportan valores de prevalencia de V. cholerae de
7.0% en camarones provenientes de mercados de
Cuenca, Ecuador, y 13.3% en ejemplares
provenientes de granjas de cultivo del sur de
Ecuador; no reportan estos autores la presencia
del gen toxigénico ctxA en las muestras evaluadas
de esta especie de Vibrio en Ecuador. Por su parte,
Koralage et al. (2012) observan un 13.5% de
prevalencia en camarones pre cosechados en
provincia Noreste, Sri Lanka. En Alemania,
estudios de Vu et al. (2018) encuentran
prevalencias de V. cholerae en orden de 6.8% en
camarones de venta menor en la ciudad de Berlín,
mientras que Tra et al. (2016) evidencian un 2.0%
de prevalencia en camarones minoristas en Hanoi,
Vietnam. Sin embargo, Franco Monsreal et al.
(2015) no reportan prevalencia de V. cholerae en
productos marinos en México.
Se observó que las muestras de Manta reflejan los
valores más elevados de prevalencia de V.
cholerae, entre los estudios que pudieron
detectarse en el ámbito mundial. A este respecto,
la FAO (2001) indica que el camarón de consumo
interno en países en vías de desarrollo podría estar
contaminado con V. cholerae por higiene
insuficiente del personal manipulador y al lavado
con agua contaminada. Por su parte, Escobar et al.
(2015) estudiaron la distribución de V. cholerae
en los océanos del mundo, encontrando que la
concentración de clorofila a, el pH y la
temperatura superficial del mar explican de mejor
manera la distribución de esta especie de
patógeno potencial, y que las costas de América
Latina, presentan condiciones favorables y
semejantes a las de Bangladesh donde el V.
cholerae es endémico.
La prevalencia promedio de V. parahaemolyticus
entre los mercados evaluados fue de 49.2%, sin
que las diferencias entre dichos mercados
difirieran significativamente. En una revisión de
la presencia de V. parahaemolyticus en alimentos
marinos, Odeyemi (2016) reporta una prevalencia
de 48.3% de este vibrio en camarones, aunque la
observada en bivalvos, particularmente en ostras,
fue mayor (63.4%). Al respecto, Nakaguchi
(2013), en estudios realizados en países asiáticos,
obtuvo resultados de prevalencia del 72.2% en
Vietnam, 54.5% en Malasia, y en ciudades de
Indonesia como Padang donde observó
prevalencias de 66.7% y 57.9% en Yakarta. Por
su parte, en China, Xu et al. (2014) determinaron
que en camarones vendidos por minoristas se
encontró una prevalencia de 37.7%. Además,
estudios de Silva et al. (2018) reportan
prevalencias de 75.0% en camarones de venta en
mercados de Korea. Así mismo, Robert-Pillot et
al. (2014) realizaron estudios en camarones
consumidos en Francia donde identificaron un
31.1% de prevalencia de este vibrio.
En Ecuador, Sperling et al. (2015) señalaron
valores de 80.8% de prevalencia de V.
parahaemolyticus en camarón de expendios
minoristas y granjas, lo cual puede relacionarse
con el reporte de Berry et al. (1994), quienes
calcularon la prevalencia de este Vibrio
alcanzando 36.7% en camarones crudos
importados por Estados Unidos procedentes de
Ecuador. Entre los estudios que reportan valores
menores de prevalencia de esta especie en
camarones, están los de Abd-Elghany & Sallam
(2013) quienes indicaron una prevalencia de
16.7% en mercados de la ciudad de Mansoura,
Egipto; Eja et al. (2008) quienes reportaron la
prevalencia de este vibrio en mariscos de Nigeria
y observaron 13.6%; y Zarei et al. (2012) quienes
estimaron una prevalencia de 7.1% en camarones
de expendio en mercados de Irán.
Esta generalidad de la presencia de V.
parahaemolyticus en muestras de camarones
vendidos en muchos países puede estar asociada a
su distribución natural en ambientes marinos. Al
respecto, Su y Liu (2007) y Jones (2017), indican
que la distribución de esta bacteria está asociada
Revista de Ciencias del Mar y Acuicultura “YAKU”: Vol. 7 (Núm. 13)
11
a ambientes marinos y estuarinos, con especial
influencia de la temperatura. La bacteria puede
estar en fase de latencia en el sedimento durante
periodos invernales de países templados y
recolonizar la columna de agua cuando la
temperatura alcanza 15°C o más.
La presencia de V. vulnificus fue observada en dos
de los mercados evaluados en el presente estudio
con una prevalencia baja (10.0 y 3.3%), sin
diferencias significativas entre mercados. Al
respecto, Robert-Pillot et al. (2014) también
reportaron bajas prevalencias de esta especie de
vibrio con valor de 12.6% en camarones
consumidos en Francia, mientras que, Vu et al.
(2018) encuentraron prevalencias de 1.3% en
camarones de ventas de minoristas en Berlín,
Alemania.
En su estudio, Elhadi et al. (2004) reportaron una
prevalencia de V. vulnificus de 6.0% en
camarones obtenidos en los mercados y
supermercados de Malasia. De igual forma,
Koralage et al. (2012) observaron un 2.4% de
prevalencia en camarones pre cosechados en una
provincia al Noreste de Sri Lanka, mientras que,
Tra et al. (2016) investigaron la prevalencia de
camarones en mercados minoristas en Hanoi,
Vietnam, encontrándola en 1.5%.
Sperling et al. (2015) reportaron valores de 3.5%
de prevalencia de V. vulnificus en camarón de
expendios minoristas y granjas de Ecuador. En
contraste, Berry et al. (1994) reportan un 10.0%
de prevalencia en camarones crudos importados
en los Estados Unidos provenientes de Ecuador,
aunque los procedentes de México alcanzaron un
40.0% de prevalencia y no se observó presencia
de esta bacteria entre los camarones procedentes
de China.
Se deduce de los estudios antes citados, que la
prevalencia de V. vulnificus es menor en
crustáceos que otras especies de vibrios. Según
Oliver (2015) y Baker-Austin y Oliver (2018), V.
vulnificus es un patógeno oportunista que habita
regularmente en aguas costeras y estuarinas,
particularmente en los meses más cálidos del año.
Suele estar presente en alta densidad en moluscos
bivalvos y gasterópodos, a través de los cuales
puede contaminar al hombre. Se estima que un
95.0% de los fallecimientos de humanos
asociados al consumo de alimentos marinos
crudos o levemente cocinados en los Estados
Unidos, son causados por esta bacteria.
Las prevalencias observadas de V. cholerae y V.
parahaemolyticus en las muestras de camarón,
discreparon de los límites microbiológicos
señalados en la NTE INEN 456:2013 (INEN,
2013a), la cual establece que dichos patógenos no
deben ser detectados, tanto en camarones y
langostinos crudos como congelados.
Los resultados del presente estudio reflejan la
influencia de las aguas costeras del Ecuador sobre
la población bacteriana, en particular de Vibrio
spp. que se observó en los camarones de expendio
minorista en Manta, pues tanto los procedentes de
granjas de cultivo como de la pesca, están
expuestos al agua de mar costera. La falta de
asociación significativa entre la calidad sanitaria
de los mercados y la prevalencia de las tres
especies de vibrios, sugiere que los camarones
vienen del sitio de cultivo o captura ya
contaminados con el patógeno, siendo los
ambientes salinos el medio natural para estas
bacterias. La carencia de hielo observada en todos
los puestos de expendio de los camarones
posiblemente crea un ambiente propicio para la
proliferación de las bacterias ya presentes en
ellos, y pudiera estar asociado al elevado índice
de prevalencia de Vibrio spp. registrado en este
estudio.
5. Conclusiones
El cumplimiento de la norma NTE INEN 2687
“Mercados Saludables”, por los centros de
abastecimiento Playita Mía, Eloy Alfaro y Central
de Manta, fue menor al mínimo establecido por
dicha norma (70.0%). El Mercado Central de
Manta es el que más se aproxima a lo indicado por
la referida norma, con un cumplimiento general
de 68,8% de los requisitos, mientras que, el
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Intriago-Bermudez et al. 2024: Vibrios Patógenos en Camarones de Mercado en Manta, Ecuador
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mercado informal de Eloy Alfaro registró el
menor cumplimiento (5.9%). El mayor
incumplimiento a dicha normativa estuvo
asociado a la higiene personal de los vendedores
y al control y aseguramiento de la inocuidad.
Se encontró una alta prevalencia (95.8%) de
especies de Vibrio spp. en las muestras de
camarón procedentes de los tres mercados
minoristas de mariscos evaluados. Entre las tres
especies de Vibrio detectadas, V. cholerae mostró
la prevalencia promedio más alta (69.7%), sin
diferencias significativas entre los tres mercados.
Vibrio parahaemolyticus alcanzó una prevalencia
promedio de 49.2%, mientras que V. vulnificus
tuvo una prevalencia baja (10.0% en Manta
Central, 3.3% en Playita Mia y no fue detectado
en el mercado Eloy Alfaro).
Estudios futuros deberían identificar el tipo de
cepa de V. cholerae presente en las costas
ecuatorianas como medida de prevención de salud
pública. Además, deben generarse monitoreos
permanentes al cumplimiento de la norma NTE
INEN 2687 Mercados saludables, que permitan
corregir y alcanzar el umbral exigido. Se
requieren estudios de trazabilidad en la cadena de
producción y comercialización del camarón, para
identificar los puntos críticos de contaminación
cruzada de V. cholerae y minimizar el riesgo del
incremento de bacterias patógenas en la cadena
productiva. Las autoridades deben advertir a la
población sobre la necesidad de consumir
camarones cocidos, no crudos o solo camarones
salteados con limón, ya que este último es uno de
los platos culinarios (ceviche) más tradicionales
en los países de la costa del Pacífico de América
Latina.
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